在一千年前，人类和恶灵互相战斗著。人类藉著圣兽的帮忙，远古的百兽战士大神月磨击败了欧陆克的领袖，而且封印了他。现在，欧陆克开始复苏，五个年轻人被圣兽认定。他们一定要放弃他们的现在生命而变成新一代的牙吠连者保护地球的和平。

4月2日，全新的游戏王动画始动！讲述18岁新主角集齐6（原五张）龙卡的全新故事！武藤游戏的时代数十年后的童实野町，演变成了阶级社会的未来都市——新童实野市。主人公不动游星驾驶着决斗盘的进化型D轮摩托以从下层区到上层区为目标奔驰。以夺走对自己和朋友很重要的卡星尘龙的为所欲为的竞敌·骑乘决斗的冠军人物杰克·阿特拉斯所在的决斗竞技场为目标，终于游星和杰克对峙了。怀着各自的坚定信念的他俩的王牌怪兽——星尘龙与真红魔龙展开激烈冲突！在二龙之战中忽然出现的神秘红龙，让游星的手臂浮现出了龙之印。由龙之印所引导的各自的命运在这一刻开始了。到底为朋友而战的游星前面等待着他的会是什么？龙之印所带来的到底又是什么呢？时代是游戏王GX后的几十年。决斗盘进化！骑乘决斗大为流行！在5D’S的时代，结合了摩托竞速与卡片游戏的竞技骑乘决斗，以骑乘型最新决斗盘D轮进行的高速感决斗十分流行，让观众也跟着狂热起来！新怪兽陆续登场！新动画当然也是充满各种决斗场面！从没见过的怪兽们正极度活跃之中。游戏王5D’S的卡片也有所不同了：新规则中白色同调怪兽卡追加！这次的新规则中添加了一种名为同调怪兽的白色卡片，能力：放在额外卡组，如果场上的对应协调怪兽和其他怪兽的等级合计与同步怪兽的等级吻合可以特殊召唤。卫星区篇以武藤游戏所在时代数十年后的童实野市为舞台。那时的童实野市被称为“新童实野市”，是一个根据身份高低分为上层地带和下层地带的阶级社会，流行着使用被称为“D轮（DWheel）”的摩托车型决斗盘决斗的“骑乘决斗（RidingDuel）”。不动游星在新童实野市的下层地带“卫星区（Satellite）”中与同伴们一起生活着。因被对手——骑乘决斗的KING“杰克·亚特拉斯”偷走了自己最重要的卡“星尘龙（StardustDragon）”，为了把它夺回，游星逃出了卫星区。DuelofFortuneCup篇再会后的游星与杰克在Stadium进行了骑乘决斗。在白热化的战斗展开途中，两人的手臂突然出现了印记，最后伴随着双方的王牌龙互相攻击，神秘的红龙出现了。得知此事的治安维持局长官雷克斯，将游星的同伴捉走作为人质，强迫他参加优胜者可以获得向KING杰克的挑战权的“DuelofFortuneCup”大赛。在这个大赛里被雷克斯吸引过来的游星、超能力决斗者十六夜亚纪、天才决斗少女龙可、还有杰克4人、都觉醒为“红龙的龙印者”，最后获得优胜的游星在与杰克的决斗中获得了胜利，成为了新的决斗王。暗印者篇原来FortuneCup是歌得温为了集合龙印者所举办。另一方面，一群名为“暗印者”的决斗者已经蠢蠢欲动，他们能够展开会令决斗者受到真实伤害的“黑暗决斗”，以及使用一种叫“黑暗同步”的新战法，以及在背后控制他们的“地缚神”。游星以建造连接卫星区和都市区的代达罗斯桥为条件，前往卫星区阻止“暗印者”的计划。WRGP篇与“暗印者”之战半年后，连接卫星区和都市区的桥梁终于完成，彼此的界线总算消失。全市还建造了大量专为骑乘决斗而设的高速公路，还开发了高速世界2取代以前的高速世界，世界大赛“WRGP”开幕在即，游星等人组成“5D’S队“参赛。然而，新的威胁已经悄悄地来临——神秘组织“太一”的三皇帝出现，使用可以吸收同步怪兽的“机皇帝”欲图毁灭童实野市，市区上空不时浮现不祥的黑影。双方在大赛决战相遇，这场战斗的胜负将决定童实野市的存亡。弧线摇篮篇虽然阿波利亚被打败，带来毁灭的黑影正体”弧线摇篮“还是出现了，童实野市危在旦夕。而主使这一切的”Z-ONE（忘-我）“也终于浮出水面，来自被破灭未来的他要毁灭灾祸的肇源童实野市改变未来。游星等人不能认同他的做法，登上”弧线摇篮“与”Z-ONE“展开最后的决战。最终，Z-ONE被游星击败，弧线摇篮消失，游星拯救了童实野市，平安归来。后日谈Z-ONE被打败数年后游星等人的故事。副注现在看到的故事剧情是在Z-ONE介入改变历史后的情况。原本的历史到暗印者就是最终BOSS，没有WRGP存在。之后游星与同伴参加各种国际大赛，在不断的磨炼中领悟“CLEARMIND”、加速同步、三角加速同步，成为将人类领向进化新时代的传奇人物。但在未来人类因为过快进化滥用同步而恶欲膨涨，招来毁灭。Z-ONE为改变介入了过去改变了历史，故事才有了现在的情况。

女子高中生音无小夜（喜多村英梨配音）有一个幸福的家庭和一群善良的朋友，虽然丧失了一年之前的全部记忆，但这并不妨害她享受眼前的快乐时光。在这个世界中，出现了一种名叫“翼手”的怪物，它们拥有永恒的生命，以鲜血为食，现在，这些怪物的存在逐渐威胁到了人类的安全。表面上来看，小夜和这些可怕的怪物似乎一辈子都不会有所交集，但在2005年的这一天，当那个漆黑的不详男子出现在小夜的面前时，一切都改变了。男子名叫哈吉（小西克辛配音），他的到来不仅改变了小夜的命运，也唤起了小夜丢失已久的回忆。为了保护世界和所爱的人，小夜拿起了武器，在哈吉的帮助下开始了同翼手的战斗。

一名作家在作品未完成之时不幸撒手人寰，留下了作品中没有结局的王子（矢剃直树配音）独自徘徊，王子和故事中的宿敌乌鸦来到了现实世界中，为了保护现实世界里的生灵，王子用自己的心封印了邪恶的乌鸦。作家的鬼魂不甘心看到自己的故事就此停滞，他给了一只鸭子一条神奇的项链，鸭子因此而化身成为了雅喜儿（加藤奈奈绘配音），她的使命就是找到王子因为封印乌鸦而四处散落的心之碎片。一次偶然中，法齐亚（樱井孝宏配音）拾得了王子的心脏，将其取名为缪，害怕雅喜儿将缪诗夺走的法齐亚禁止两人见面，但缪诗反而因此而对雅喜儿充满了好奇。