サイクルロードレースに青春を燃やす高校生たちの成長や友情を描いた人気アニメ「弱虫ペダル」の完全新作劇場版。原作者の渡辺航が原案を担当した、オリジナルストーリーが描かれる。全国大会（インターハイ）で激闘の末に総合優勝を勝ち取った総北高校自転車競技部の小野田坂道は、卒業を控える3年生の指導の下、「全員で支え合い走りぬく」というチーム総北の魂を継承するため、日々の練習に励んでいた。そんなある日、チーム総北に、インターハイの成績優秀チームが出場する「熊本火の国やまなみレース」からの出場招待が届く。打倒総北に燃えるライバルチームや地元・熊本台一など、全国の強豪が集まるレースに向け、坂道たちは士気を高めていくのだが……。

伊藤启太（福山润配音）是一个身世极其普通的少年，可是某一日，平凡的他居然收到了来自于超级贵族学校BL学院的入学通知书，怀着忐忑的心情，启太成为了这所豪华男校的一份子。在学校中，启太很快就结识了一群个性可爱的朋友们，甚至与童年的玩伴远藤和希（樱井孝宏配音）重逢了。此外，还有超级以自我为中心的学生会会长丹羽哲也（小西克辛配音），个性精明强干的副会长中岛英明（森川智之配音），外表花哨华丽的“女王”西园寺都（神谷浩史配音）和其副官——待人谦和彬彬有礼的七条臣（坪井智浩配音），身为学院新人，启太受到了他们的诸多照顾。由于不符合入学条件，启太即将被迫退学，正当大家为了留住启太而拼命努力的时候，启太发现，自己被卷入了一个逻辑缜密的阴谋之中。